Physiological basis for inter-individual differences in growth among bivalve molluscs

Resumen

El conjunto de experimentos presentados en esta memoria nos han permitidoprofundizar en el análisis relativo a las bases fisiológicas que subyacen en lasdiferencias inter-individuales en tasa de crecimiento en los moluscos bivalvos. Lasconclusiones más relevantes del trabajo se presentan a continuación.1) En esta tesis se han obtenido evidencias de la existencia de bases decarácter inequívocamente endógenas en las diferencias interindividuales de loscomponentes fisiológicos diferenciales entre individuos de crecimiento rápido y lento.No pocos de los trabajos disponibles en la literatura se basan en experimentos quecomparan las variables fisiológicas registradas en individuos que presentabandiferencias en tasa de crecimiento o crecimiento potencial (scope for growth) traspermanecer durante un periodo experimental breve (semanas) bajo condiciones delaboratorio. Una debilidad propia de dicho planteamiento consiste en la posibilidad deque las diferencias observadas entre individuos puedan obedecer a factores coyunturaleso circunstanciales y no a verdaderos condicionantes endógenos.La serie de experimentos realizados con semilla de Ruditapes phillipinarum eneste trabajo muestra un sólido conjunto de evidencias de la naturaleza endógena de lasdiferencias interindividuales en potencial de crecimiento. En primer lugar, las semillaspertenecen a la misma cohorte y fueron mantenidas en la hatchery bajo las mismascondiciones ambientales hasta que fueron finalmente seleccionadas como decrecimiento rápido (F) o lento (S) en función del tamaño adquirido. Una vez en ellaboratorio, se demostró la persistencia de las diferencias interindividuales ya que sedeterminó que las semillas clasificadas como de crecimiento rápido (F) crecían a mayorvelocidad que las de crecimiento lento (S) tanto cuando eran mantenidas con altas comocon bajas raciones de fitoplancton. Finalmente, el experimento de nivelación de tamaño(o size catch up), resulta a nuestro juicio especialmente revelador. En efecto, tras 64días de mantenimiento en el laboratorio, las semillas S mantenidas a altas raciones dealimento alcanzaron en tamaño a las semillas F mantenidas con bajas raciones. Una vezniveladas en tamaño, ambos tipos de semillas se mantuvieron durante 60 días conraciones elevadas de fitoplancton, verificándose que las F volvían a crecer de manerasignificativamente superior a las S.2) El conjunto de resultados obtenidos en el presente trabajo con semillastanto de almeja Ruditapes phillipinarum como de ostra Crassostrea gigas muestran quela base fisiológica de las diferencias endógenas en el potencial de crecimiento que semanifiestan durante los primeros estadios de desarrollo y que permanecen durante lafase de juvenil se derivan de diferencias que afectan a i) la capacidad para adquirir(filtrar) alimento por unidad de tiempo y ii) los costes energéticos de los procesosasociados al crecimiento. En definitiva, los individuos que crecen más rápidamenteposeen tasas de aclaramiento (estandarizadas a peso) significativamente superiores apesar de los cual mantienen la misma eficiencia de absorción que los individuos decrecimiento lento. Por otro lado, el coste energético de los procesos asociados alcrecimiento, calculado como diferencia entre las tasas metabólicas de rutina y basal oestimado a partir la relación entre tasa de absorción y tasa metabólica de rutina, resultasignificativamente menor en los individuos de crecimiento rápido.Las diferencias, por tanto, se adscriben a los modelos de adquisición de energíay modelo de eficiencia metabólica de Bayne 2004. La aparición de estos doscomponentes diferenciales entre semillas F y S ha sido una constante en la serie deexperimentos realizados con Ruditapes philippinarum, y se han hallado encircunstancias experimentales bien diversas: a) cuando las semillas F y S sujetas acomparación pertenecían al mismo lote (misma edad) y se diferenciaban ampliamenteen tamaño (ver capítulo 1.2); b) cuando las semillas F y S de un mismo lote habían sidoigualadas en tamaño mediante alimentación compensatoria de las S (experimento desize catch up; capítulo 1.1); c) cuando se comparaban semillas F y S del mismo tamañopero pertenecientes a lotes distintos y por tanto presentaban distinta edad (capítulo 1.1).A esta circunstancia ha de sumarse la constatación de que también en el caso de la ostra(capítulo 2) se observó que las diferencias en el potencial de crecimiento entre semillasde crecimiento rápido y lento se asocian a los mismos componentes fisiológicos. Todoello nos permite concluir que la existencia de diferencias endógenas que afectan a lacapacidad para adquirir alimento y a los costes de crecimiento es probablemente unbinomio indisociable y universal en la determinación de diferencias inter-individualesen tasa de crecimiento en los juveniles de bivalvos.En contraposición no se han encontrado evidencias favorables al modelo decompartimentación energética que establece que las diferencias en tasa de crecimientose deberían a diferencias en la energía consumida por los procesos basales. Es más, enabierta contradicción con lo sugerido por algunos autores, la tasa metabólica basaltiende a ser igual o incluso superior en los individuos de crecimiento rápido encomparación con los de crecimiento lento.Es posible que la contribución ejercida por unos u otros componentesfisiológicos a la aparición de diferencias interindividuales en el crecimiento dependa,entre otros factores, de la edad de los individuos sometidos a comparación experimental.Una regla básica en la alometría del crecimiento consiste en la existencia de diferenciasen los exponentes de masa que relacionan respectivamente los procesos de adquisición(filtración) y gasto de energía. El exponente de masa es superior para el metabolismo, yasí el balance energético del individuo tiende a disminuir conforme aumenta el tamañodel individuo, lo que sienta las bases para la reducción en tasa de crecimientodependiente de edad. Así, entendemos que aquellas diferencias genéticas que alteren lastasas o eficiencias de los procesos de adquisición de energía tendrán un impactodecisivo fundamentalmente en los estadios tempranos del desarrollo (juveniles)alterando tanto la trayectoria de crecimiento como el tamaño final del individuo, entanto que aquellos factores que afectan a los costes de mantenimiento del organismo(metabolismo basal) incrementarán su importancia relativa conforme el individuo seacerque a su tamaño final de adulto.En sintonía con lo anteriormente expuesto, en los experimentos de esta tesis seha observado que las diferencias en tasa de aclaramiento y costes de crecimientoparecen ser tanto más elevadas cuanto mayor es la diferencia en talla o tasa decrecimiento entre los individuos seleccionados como de crecimiento rápido y lento.3) En el caso de la almeja Ruditapes phillipinarum, hemos halladoevidencias de que las diferencias en tasa de aclaramiento entre semillas de crecimientorápido y lento se encuentran ligadas a diferencias en el área de la superficie branquial.Por tanto, se sugiere que los factores genéticos que participan en el desarrollo branquialpodrían suponer un componente importante en las diferencias de estructura genéticaasociados al crecimiento diferencial en bivalvos.4) Se ha observado la existencia de diferencias significativas en lasensibilidad térmica de los costes de crecimiento entre semillas Ruditapes phillipinarumde crecimiento rápido y lento. Debido a la mayor dependencia térmica de los procesosmetabólicos asociados al crecimiento en las semillas de crecimiento lento, losincrementos repentinos de temperatura provocan en estas semillas la reducción delalcance metabólico para la actividad.5) Los experimentos en los que se ha introducido la variable ración, ocantidad de alimento suministrado, han mostrado invariablemente, tanto cuando serealizaron con almejas Ruditapes phillipinarum como con ostras Crassostrea gigas, queel incremento en la cantidad de alimento disponible magnifica las diferenciasregistradas en balance energético entre individuos de crecimiento rápido y lento.6) Las semillas de Ruditapes decussatus de crecimiento rápido y lentomuestran diferente capacidad de aclimatación a la dieta. Cuando las semillas estánaclimatados a raciones bajas de alimento, los individuos de crecimiento rápido (F)obtienen, del escaso alimento disponible, mayores balances energéticos que los decrecimiento lento, sin embargo, el incremento agudo de la concentración de alimento dalugar a una reducción drástica de la tasa de aclaramiento que provoca la cancelación dediferencias entre tipos de semillas. Durante la aclimatación a raciones altas de alimentoen ambos tipos de individuos se llevan a cabo dos ajustes de las capacidadesfisiológicas: i) aumenta el metabolismo basal y ii) aumenta la capacidad digestivafuncional lo que permite elevar la tasa de aclaramiento y mejorar la eficiencia deabsorción. Pues bien, los resultados de dichos ajustes dan lugar a efectos bien distintosentre los individuos de crecimiento rápido y lento. Los individuos F aumentansignificativamente el balance energético o scope for growth obtenido una vezaclimatados a altas disponibilidades de alimento. Aclimatados a altas raciones, lareducción repentina o aguda de la ración supone una caída en el balance energético,pero, este se sitúa en valores que, para esa ración de alimento, no son significativamentedistintos a aquellos que este grupo de individuos obtiene cuando se aclimatan a bajasraciones de alimento. Dicho de otra manera, la aclimatación de los individuos decrecimiento rápido a condiciones de abundancia nutricional incrementa la capacidadpara extraer energía del medio, sin que se pierda capacidad para obtener energía en loscaídas o descensos ocasiones en la ración de alimento. Por el contrario, en losindividuos de crecimiento lento, la aclimatación a altas concentraciones de alimentopermite un incremento tan sólo moderado de la capacidad para extraer energía, perocomo contrapartida, dicha aclimatación supone para estos individuos un grave handicappara la adquisición de alimento ante eventuales descensos de la disponibilidad dealimento. La aclimatación en el laboratorio a condiciones de alta disponibilidad dealimento provoca el incremento de la actividad metabólica basal, siendo precisamenteeste incremento, que por otra parte es similar en su magnitud en ambos tipos deindividuo, el componente que actúa como handicap en los individuos de crecimientolento durante las variaciones agudas a una disponibilidad menor de alimento.7) En los experimentos realizados con semillas de mejillón Mytilusgalloprovincialis recolectadas de población natural y mantenidos en condiciones delaboratorio para la posterior selección de individuos en función de su tasa decrecimiento, se ha demostrado que las características fisiológicas de los individuosseleccionados como de crecimiento rápido (F) o lento (S) pueden variar de manerasignificativa si se alteran las condiciones tróficas en la fase de selección. Así, cuando lassemillas se mantienen con altas raciones de fitoplancton se observa que los mejillonesque presentan las máximas diferencias en tasa de crecimiento difieren en la capacidadpara adquirir alimento así como en los costes metabólicos del crecimiento. Endefinitiva, los componentes fisiológicos que aparecen como decisivos en elestablecimiento de diferencias inter-individuales en tasa de crecimiento son los mismosque los identificados en los experimentos llevados a cabo con semillas de almeja y ostraobtenida de planta de cultivo. En contraposición, cuando se somete a las semillas acondiciones de baja disponibilidad de alimento, las variables fisiológicas quediferencian a los individuos seleccionados como de crecimiento rápido y lento sonotras: los mejillones que más crecen presentan a) una mayor capacidad para mantenertasas de aclaramiento elevadas en condiciones de baja concentración de alimento y b)un menor gasto metabólico basal. Estos resultados sugieren que en el medio naturaldonde se alternan condiciones de alta y baja disponibilidad de alimento así comoperiodos de inmersión y emersión, la contribución de los costes metabólicos basales(modelo de compartimentación energética) en el establecimiento de diferencias interindividualesen tasa de crecimiento podría ser superior a la observada en bivalvosproducidos en planta de cultivo.